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Title

Yolk androgens as modulators of life history trade-offs in the spotless starling (Sturnus unicolor)

Other TitlesLos andrógenos de la yema como moduladores de los compromisos de las estrategias vitales en el estornino negro (Sturnus unicolor)
AuthorsMuriel, Jaime
AdvisorGil, Diego ; Pérez-Rodríguez, Lorenzo
Issue Date15-Jan-2016
PublisherCSIC - Museo Nacional de Ciencias Naturales (MNCN)
Universidad Complutense de Madrid
Abstract[EN] Maternal effects can potentially affect ecological and evolutionary processes, improving the adaptation of offspring to variable environments. In birds, mothers can buffer offspring from the impacts of environmental heterogeneity by adjustment of resources, such as hormones, that are transmitted to the developing offspring via the egg. Exposure to steroids during early development has been shown to affect a variety of traits, leading to important fitness consequences.
Although several experimental studies have shown how nestlings benefit from increased yolk androgens through increased growth and survival, high levels of yolk androgens also involve costs. Accelerated growth induced by yolk androgens may suppress immune responses because of the trade-off between body mass gain and immune function. Manipulation of the androgen environment of an embryo may also induce a wide range of life-history trade-offs. Most previous studies have focused on the effects of yolk androgens on early life stages. However, these maternal hormones can have long-term consequences on adult phenotype and fitness.
In order to draw more accurate conclusions about the effect of yolk androgens as modulators of life-history trade-offs, one should consider that their consequences may vary depending on additional factors, such as embryo sex, developmental phase, type of androgen, dose and environmental context. Data for this thesis were obtained during the 2009-2014 breeding seasons in a nest-box population located in central Spain (Soto del Real, Madrid). We manipulated androgen levels in spotless starling eggs (Sturnus unicolor) and analyzed the balance of benefits and costs in early development, as well as their long term effects on adult phenotype and reproductive output.
We found that the two main androgens found in avian yolks, testosterone (T) and androstenedione (A4), exert different effects on different traits of the developing nestling. However, their effects are not additive. Yolk androgens show complex doseresponse effects during early development, including both linear and non-linear responses for different nestling traits, supporting the idea that the balance of cost and benefits is strongly determined by hormone levels (i.e. higher androgens levels are not always beneficial). In addition, these cost of androgen levels, often emerge as sex-specific immunosuppression, as high hormone levels negative impact some components of the innate and adaptive axes of the immune system (e.g. lysozyme activity of the plasma and cell-mediated immunoresponsiveness) in male nestlings but not in females. Also, the effect of yolk androgens on both pre- and post-hatching development and immune function is context dependent: increased yolk androgens accelerated embryonic development and improved lymphocyte proliferation (a measure of adaptive immunity) in early clutches, but reduced nestling survival and lymphocyte proliferation in clutches laid at the end of the breeding season, when environmental conditions are harsher. Finally, yolk androgen levels not only modulated nestling development, but also exerted long term effects on key life-history traits in a sex-specific way. Hence, high yolk androgens enhanced the development of a plumage sexual ornament in this species (the length of throat feathers), but also impaired cellular immune function, survival rate and breeding success of birds hatched in late clutches. In females, in contrast, yolk androgens did not exert long-term consequences on survival, but reduced clutch size and increased egg volume, which resulted in transgenerational effects, increasing offspring size at the F1.
Summarizing, our findings support the importance of hormone-mediated maternal effects on individual phenotypic plasticity. Variations in yolk androgen levels exert both short- and long-term effects on different life-history traits that ultimately impact on offspring fitness. Thus, this Thesis confirms the implication of maternally derived androgens on offspring performance, adding support to their role in mediating evolutionary changes.
[ES] Los efectos maternos pueden intervenir en diversos procesos ecológicos y evolutivos, mejorando la adaptación de la descendencia a un ambiente cambiante. En aves, las madres pueden amortiguar el impacto de la heterogeneidad ambiental en la progenie mediante las hormonas que depositan en la yema del huevo. Aunque diversos estudios han mostrado que los andrógenos de la yema pueden beneficiar ciertos aspectos del desarrollo temprano de los pollos (incremento de la tasa de crecimiento y supervivencia, por ejemplo), unos niveles altos de estas hormonas también pueden conllevar costes para el individuo, como una inmunosupresión derivada, por ejemplo, del compromiso entre crecimiento y respuesta inmune. Aunque la mayor parte de los estudios realizados hasta ahora se han centrado en los efectos de estos andrógenos de origen materno sobre el desarrollo temprano del individuo, dichos efectos podrían tener también consecuencias a largo plazo, alterando el fenotipo y la eficacia biológica del individuo a lo largo de su vida.
Para evaluar de forma correcta el papel de los andrógenos de la yema como moduladores de los compromisos de las estrategias vitales, debemos considerar también que sus efectos pueden variar en función de factores como el sexo del embrión, la fase del desarrollo, el tipo de andrógeno en cuestión, su dosis o el contexto ambiental en que se desenvuelve el individuo. En esta Tesis Doctoral, empleando como modelo de estudio al estornino negro (Sturnus unicolor), manipulamos la concentración de andrógenos en yema en una población natural de la especie con el objeto de analizar el balance entre costes y beneficios durante el desarrollo temprano, así como los efectos sobre la estrategia vital de los individuos a lo largo de su vida.
Encontramos que los dos andrógenos más abundantes en la yema de huevo en aves, testosterona (T) y androstenediona (A4), afectaron a distintos rasgos del pollo durante el desarrollo en el nido y que sus efectos no son aditivos. Estos andrógenos ejercen efectos dependientes de la dosis bastante complejos durante el desarrollo temprano, que pueden ser tanto lineales como no lineales en función del rasgo de que se trate. Esto sugiere que unos niveles altos de andrógenos en la yema no siempre resultan beneficiosos para el individuo, sino que el balance entre costes y beneficios de dichas hormonas depende enormemente de su concentración. Por otro lado, un incremento en los niveles de andrógenos en la yema tuvo un efecto inmunosupresor dependiente del sexo del pollo, afectando negativamente componentes tanto del eje innato (la actividad de la lisozima plasmática) y como adaptativo (respuesta inmunitaria celular) del sistema inmunitario en machos, pero no en hembras. Además, el efecto de los andrógenos de la yema en el desarrollo previo y posterior a la eclosión fue dependiente del contexto ambiental: mayores niveles de andrógenos aceleraron el desarrollo embrionario y mejoraron la proliferación linfocitaria (un componente de la respuesta inmune adaptativa) en puestas tempranas, pero redujeron la supervivencia en el nido y la proliferación linfocitaria en puestas realizadas al final de la estación, cuando las condiciones ambientales son más duras. Finalmente, los niveles de andrógenos en la yema no sólo afectaron al desarrollo y estado del pollo en el nido, sino que también tuvieron influencia a largo plazo sobre ciertos rasgos de su estrategia vital, de nuevo dependiendo del sexo del individuo. Así, un incremento en los niveles de andrógenos del huevo se tradujo en un mayor desarrollo de las plumas de la garganta (un ornamento sexual en esta especie), pero afectó negativamente la función inmunitaria celular, la tasa de supervivencia y el éxito reproductor en machos de puestas tardías. En hembras, en cambio, un incremento en la concentración de andrógenos en la yema no afectó a la supervivencia adulta, pero disminuyó el número de huevos puestos e incrementó su tamaño, lo que contribuyó a un efecto transgeneracional de los andrógenos maternos, aumentando el tamaño de los descendientes en la F1.
En resumen, nuestros resultados apoyan papel relevante de los efectos maternos mediados por hormonas en la plasticidad fenotípica de los individuos. Las variaciones en los niveles de andrógenos en la yema se traducen en efectos a corto y largo plazo en rasgos de la estrategia vital de los individuos que, en última instancia, tienen un impacto detectable en su eficacia biológica. Por tanto, esta Tesis Doctoral confirma la implicación de los andrógenos de origen materno en el desempeño de la descendencia, apoyando su papel mediador en los procesos de cambio evolutivo.
DescriptionTesis presentada para para optar al grado de Doctor en el Departamento de Ecología Evolutiva del Museo Nacional de Ciencias Naturales – CSIC (Madrid). Esta memoria está además adscrita académicamente al Departamento de Zoología y Antropología Física de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Complutense de Madrid.
URIhttp://hdl.handle.net/10261/158061
Appears in Collections:(MNCN) Tesis
(EBD) Tesis
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