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Título

Ecosistemas microbianos endolíticos en nódulos superficiales de halita del desierto hiperárido de Atacama: microclima, microhábitat y biodiversidad

Otros títulosEndolithic microbial ecosystems in superficial halite nodules from the hyperarid Atacama Desert: microclimate, microhabitat and biodiversity
AutorValea, Sergio
DirectorRíos, Asunción de los ; Wierzchos, Jacek
Palabras claveEndolíticos
Desierto
Atacama
Halita
Halófilos
Ecología microbiana
Fecha de publicación2015
EditorCSIC - Museo Nacional de Ciencias Naturales (MNCN)
Universidad Complutense de Madrid
Resumen[ES] Introducción. El desierto de Atacama está considerado como el desierto más seco (P <2mm año-1) y más antiguo (90-150 Ma) de la Tierra. Su núcleo hiperárido constituye uno de los ambientes más extremos y ha sido considerado como carente de vida. En esta zona, las precipitaciones atmosféricas son tremendamente escasas e irregulares que junto con las elevadas tasas de evaporación (1300-1600 mm año-1) genera prolongados periodos de desecación. Aparte de la hiperaridez, el desierto de Atacama presenta también otros factores ambientales que imponen severos límites para la vida, tales como una intensa radiación solar que conlleva una elevada dosis de radiación UV, una amplia oscilación diaria de la temperatura y la humedad relativa, condiciones oligotróficas extremas, y con frecuencia elevadas concentraciones de oxidantes inorgánicos y sales en los suelos. En este escenario, como en otros desiertos, los ecosistemas líticos se convierten en los componentes biológicos dominantes. De entre todos los hábitats litobionticos descubiertos formando “islas” u “oasis” a lo largo del desierto de Atacama, cobra especial relevancia la colonización endolítica de los nódulos superficiales de halita que se encuentran presentes en diferentes salares fósiles repartidos por el núcleo hiperárido. Estos nódulos constituyen formaciones exclusivas del desierto de Atacama que permiten el establecimiento de comunidades microbianas basadas en fotosíntesis en áreas previamente descritas como el “limite seco para la vida fotosintética en la Tierra”.
[ES] Objetivos y metodologías. La presente tesis doctoral tiene como objetivo principal realizar una detallada caracterización de las comunidades endolíticas microbianas presentes en los nódulos superficiales de halita ofreciendo una descripción de su ecología bajo tres aproximaciones metodológicas diferentes pero complementarias que definen los objetivos parciales: 1) Caracterizar los elementos abióticos que influyen en la colonización microbiana de los nódulos de halita a través de un análisis comparado de: las condiciones microclimáticas en el entorno y en el interior de nódulos de halita presentes en distintas localizaciones del núcleo hipérarido del desierto de Atacama, de su composición químico-mineralógica y de su estructura porosa 2) Caracterizar el microhábitat y analizar la organización de las comunidades microbianas presentes en el interior de los nódulos, su diversidad morfológica así como las relaciones que mantienen los microrganismos entre sí, a través de distintas técnicas de microscopía. 3) Caracterizar la diversidad microbiana en los nódulos de halita mediante un análisis comparado de la estructura de comunidad en distintas localizaciones del desierto de Atacama por DGGE y una estimación de su biomasa a través de técnicas indirectas (ATP).
[ES] Resultados. La microclimatología de las áreas de muestreo parece estar sujeta al balance radiativo del suelo, la ausencia de nubes y precipitaciones que explican su regularidad diaria a lo largo del año. Las diferencias registradas a nivel microclimático en el entorno de las halitas permiten agrupar las localizaciones en tres grupos: Yungay la localidad más seca y extrema, que no recibe influencia de masas de aire húmedas oceánicas; Salar Grande Sur, la más húmeda y moderada, que posiblemente se sitúe en un área de transición entre el desierto absoluto y el desierto costero; y las localidades de Llamará y Salar Grande Norte que manifiestan condiciones intermedias. Los datos registrados en el interior de los nódulos de halita muestran la presencia de agua líquida durante un 66% del tiempo medido (6 meses) en Yungay y un 100% en Salar Grande Sur. Esta presencia de agua líquida en el interior de los nódulos coincide con niveles adecuados de intensidad lumínica para realizar la fotosíntesis. En este sentido, los nódulos exhiben capacidad para filtrar la radiación UV en los primeros milímetros de la roca permitiendo la transmisión de un 11-12% de radiación fotosintéticamente activa a 6-9 mm de profundidad cuando se presenta agua líquida. La colonización microbiana en el interior de los nódulos de halita se presenta en forma de agregados celulares dispuestos entre los espacios entre los cristales de sal, o adheridos a ellos, embebidos en una salmuera de NaCl y frecuentemente asociados a espacios con aire. Los agregados celulares se componen de células de un posible nuevo género de cianobacteria, como productor primario, y agrupaciones de bacterias no fotosintéticas y arqueas relacionadas filogenéticamente con organismos de otros ambientes hipersalinos. A esta organización básica se suma la presencia de otro productor primario (alga) en las dos localidades de Salar Grande. Los microorganismos que forman parte de los agregados están estrechamente asociados y embebidos en una matriz de sustancias poliméricas extracelulares (EPS) dentro de la cual se producen distintas interacciones bióticas y abióticas. La comparación de la estructura de comunidad microbiana en los nódulos muestra diferencias en la representación de los filotipos mayoritarios entre las distintas localidades cuyo único elemento en común en los perfiles lo constituye la cianobacteria y posiblemente un filotipo potencialmente asignado al género Salinibacter. Los representantes del dominio Arquea son los que muestran perfiles con más variaciones entre la áreas estudiadas. Los niveles de biomasa, en torno a 105 cels/gr de zona colonizada, son bajos en comparación con otras comunidades microbianas de ambientes extremos.
[ES] Discusión y Conclusiones. Aunque en un principio las cuatro áreas estudiadas se encuentran dentro del núcleo hiperárido del desierto de Atacama, que se caracteriza por su estabilidad climática, ha sido posible detectar diferencias a nivel microclimático en el entorno de los nódulos entre localidades. Estas diferencias han podido ser vinculadas a las variaciones en el comportamiento microclimatico en el interior de los nódulos, a las diferencias en la estructura porosa, y a las variaciones en la estructura de comunidad microbiana detectadas en el desarrollo de esta tesis. Los factores observados que presentan mayor influencia son el valor de la humedad relativa media, la probabilidad de aparición de eventos en los que los nódulos se secan totalmente, el valor máximo de la temperatura diaria y el valor de la oscilación térmica. Las propiedades fisicoquímicas y estructurales de los nódulos de halita: delicuescencia, microporosidad, morfología y capacidad para filtrar la radiación UV permitiendo el paso de radiación fotosintéticamente activa, desempeñan un papel esencial y activo en la dinámica de este sistema que facilita la colonización del interior de los nódulos por comunidades de microorganismos basadas en la fotosíntesis. Estas propiedades configuran a los nódulos superficiales de halita como un hábitat potencial para la búsqueda de indicios de vida en Marte. El reducido número de filotipos obtenidos en los perfiles de DGGE y la falta de similitudes con organismos de los suelos circundantes u otros ecosistemas microbianos presentes en el desierto de Atacama parece indicar que las características hipersalinas del interior de los nódulos, imponen condicionantes limitantes añadidos a la colonización microbiana endolítica, incrementando la presión selectiva del hábitat y haciendo de los nódulos de halita un microecosistema excepcional y altamente especializado compuesto posiblemente por nuevas especies de microorganismos.
[EN] Introduction. The Atacama Desert is considered the driest (<2mm year-1 rainfall) and the oldest (90-150 My) desert on Earth. Its hyperarid core is one of the most extreme environments and has been considered lifeless. In this area atmospheric precipitations are extremely scarce and irregular which together with high rates of evaporation (1300-1600 mm year-1) generates long periods of desiccation. Aside from the hyperaridity, Atacama Desert also has other environmental factors that impose severe limits to life, such as elevated UV-radiation levels and intense solar radiation, large daily fluctuations of temperature and relative humidity, extreme oligotrophic conditions, and often elevated concentrations of inorganic oxidants and salts in soils. In this scenario, as in others deserts, lithic ecosystems become the dominant biological components. Among all the lithobiontic habitats discovered forming “islands” or “oasis” across the Atacama Desert, the endolithic colonization of superficial halite nodules that are present in different fossil salt flats scattered in the hyperarid core is particularly relevant. These nodules are unique formations of the Atacama Desert which allow the establishment of microbial communities based on photosynthesis in areas previously described as "dry limit for photosynthetic life on Earth".
[EN] Objectives. The main objective of this PhD thesis is to carry out a detailed characterization of endolithic microbial communities in superficial halite nodules providing a description of their ecology under three different but complementary methodological approaches which define the partial objectives: 1) Characterization of abiotic elements that influence microbial colonization of halite nodules through a comparative analysis of: microclimatic conditions in the environment and inside halite nodules which are present in different locations in the hyperarid core of the Atacama Desert, its chemical and mineralogical composition and their porous structure. 2) Microhabitat characterization and analysis of microbial community organization inside nodules, morphological diversity and relations between microorganisms, using different microscopy techniques. 3) Microbial diversity characterization inside halite nodules using a comparative analysis of community structure in different locations of Atacama Desert by DGGE and an estimation of its biomass analysing the amount of ATP.
[EN] Results. The microclimatologic behaviour in sampling areas seems to be subject to the radiation balance of bare soil, the absence of clouds and rainfall, which explain their daily regularity throughout the year. The recorded differences at the microclimate level in the vicinity of the halite can cluster locations into three groups: Yungay the driest and most extreme area, which receives no influence from humid ocean air masses; Salar Grande South, the most humid and moderate area, which may be located in a transition area between absolute desert and coastal desert; and the locations of Llamará and Salar Grande North which exhibit intermediate conditions. The recorded data inside halite nodules show the presence of liquid water during 66% of the measured time in Yungay and 100% in Salar Grande South. The presence of liquid water inside the nodules coincides with adequate levels of light intensity for photosynthesis. The nodules exhibit ability to filter UV radiation in the first milllimeters of the rock allowing transmission of 11-12% of photosynthetically active radiation to 6-9 mm deep when liquid water is present. Microbial colonization inside halite nodules is disposed as cell aggregates in the spaces between salt crystals, or attached to them, embedded in a concentrated brine and frequently associated to air spaces. The cell aggregates are composed of cells of a possible new genus of cyanobacteria, as a primary producer, and groups of non-photosynthetic bacteria and archaea phylogenetically related to other organisms of hypersaline environments. To this basic organization is added the presence of another primary producer (algae) in the two locations of Salar Grande. The microorganisms that are part of the aggregates are close associated and embedded in a matrix of extracellular polymeric substances (EPS) where various biotic and abiotic interactions occur. The microbial community structure comparison between nodules exhibits differences in the representativeness of the dominant phylotypes between different locations whose only common element in the profiles is the cyanobacteria and possibly a phylotype potentially assigned to the genus Salinibacter. The representatives of the Archaea domain show more variations in profiles between the studied areas. Biomass levels, about 105 cells / g of colonized area, are low in comparison to other microbial communities in extreme environments.
[EN] Discussion and Conclusions. Although at first the four studied areas are within the hyperarid Atacama Desert core, which is characterized by its climate stability, it has been possible to detect environmental differences at microclimate level of nodules between locations. These differences have been connected to the microclimatic behaviour variations inside nodules, to differences in the porous structure, and changes in microbial community structure detected in the development of this thesis. The observed factors that have higher influence are: the average of relative humidity value, the probability of appearance of events in which the nodules are completely dry, the maximum value of daily temperature and the value of the thermal oscillation. The physicochemical and structural properties of superficial halite nodules: deliquescence, microporosity, morphology and capacity to filter UV radiation allowing transmission of photosynthetically active radiation, plays a crucial and active role in the dynamics of this system that facilitates colonization inside the nodules by microbial communities based on photosynthesis. These properties set the superficial halite nodules as a potential habitat for the search for evidence of life on Mars. The low number of phylotypes obtained in DGGE profiles and the lack of similarities with organisms of the surrounding soils or other microbial ecosystems in the Atacama Desert, suggests that hypersaline features inside nodules, impose added limiting conditions to the endolithic microbial colonization, increasing habitat selective pressure and making halite nodules as an exceptional and highly specialized microecosystem possibly composed of new species of microorganisms.
URI10261/129449
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